ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Toxicidad de las leguminosas forrajeras en la alimentación de los animales monogástricos

D.E. García¹, María G. Medina², Mildrey Soca¹ e I.L. Montejo^1
1Estación Experimental de Pastos y Forrajes "Indio Hatuey"Central España Republicana, CP 44280, Matanzas, Cuba
E-mail: DGarcia@indio.atenas.inf.cu
²Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas (INIA), Estado Trujillo, Venezuela

RESUMEN

Las leguminosas constituyen alternativas viables para la alimentación de los animales monogástricos fundamentalmente por presentar, en términos generales, contenidos de PB superiores al 13% de MS, buena composición aminoacídica, niveles de minerales adecuados y aceptable calidad de la fracción fibrosa. Sin embargo, muchas de las especies de mayor distribución en los trópicos y subtrópicos contienen apreciables concentraciones de metabolitos secundarios que, además de constituir factores antinutricionales, presentan propiedades tóxicas que desencadenan cuadros alérgicos severos, trastornos bioquímicos agudos y patologías metabólicas, si el tiempo de exposición a la fuente de alimento es prolongado. Los principales grupos químicos que causan estas afecciones son los polifenoles (taninos y cumarinas), los aminoácidos no proteicos y los alcaloides, por diferentes mecanismos de acción. Mediante la utilización de animales de laboratorio, la administración de dietas es la forma más común por la cual se ha demostrado la actividad o inocuidad de los compuestos, y los factores más importantes son la estructura química y la concentración del metabolito en la digesta. Los criterios más utilizados tienen en cuenta la mortalidad después de las dos primeras semanas de exposición a la fuente de alimento y la dosis letal media (DL₅₀) para cada especie monogástrica. No obstante, la diversidad de protocolos existentes para estimar la actividad tóxica, el gran número de factores que acentúan o atenúan la acción detrimental, así como la inconsistencia entre los resultados toxicológicos de laboratorio, las pruebas experimentales a nivel de campo y en condiciones naturales, hacen muy difícil la clasificación definitiva de cada leguminosa.

Palabras clave: Antimetabotilos, alimentación de los animales, leguminosas forrajeras.

ABSTRACT

Legumes are viable alternatives for feeding monogastric animals, mainly because they show, in general, CP contents higher than 13% DM, good aminoacidic composition, adequate mineral levels and acceptable quality of the fibrous fraction. However, many of the most widespread species in the tropics and subtropics have remarkable concentrations of secondary metabolites which, besides being antinutritional factors, have toxic properties that cause severe allergic reactions, acute biochemical disorders and metabolic pathologies, if exposition to the feed source is long. The main chemical groups that cause these disorders are polyphenols (tannins and cumarins), non-proteic aminoacids and alkaloids by means of different action mechanisms. Through the use of laboratory animals, diet administration has been the most common way to show the activity or innocuosness of the compounds, and the most important factors are the chemical structure and concentration of the metabolite in the digesta. The most used criteria take into consideration the mortality rate after the first two weeks of exposition to the feed source and the mean lethal dose (LD50) for each monogastric species. However, the diversity of existing protocols for estimating the toxic activity, the great number of factors that stress lessen the detrimental action, as well as the inconsistency among the laboratory toxicological results, the experimental tests at field level and under natural conditions, make it very difficult to definitively classify each legume.

Key words: Antimetabolites, animal feeding, forage legumes.

INTRODUCCIÓN

Desde siglos pasados el hombre ha alimentado a los animales domésticos con recursos locales basados en el aprovechamiento de residuos de cosechas, subproductos agroindustriales y forrajes autóctonos. Si bien los rumiantes, como producto de su sistema digestivo, han requerido menor especificidad para su alimentación, en el caso de los animales monogástricos ha sido más difícil cubrir sus requerimientos nutricionales para una mayor producción.
En este sentido, las leguminosas cultivadas y silvestres han tenido un papel preponderante como fuente de alimento, debido a su elevado valor proteico, balance aminoacídico y aceptable nivel de fibra y minerales, razones por las cuales su uso empírico inicial ha devenido en una alternativa alimentaria viable en Cuba como producto del déficit de piensos importados, que también están basados en leguminosas de origen templado o subtropical.

1. Composición química de las leguminosas tropicales y su repercusión en el valor nutritivo.

Una de las características distintivas más importantes de la mayoría de las especies leguminosas radica en su elevado nivel proteico, que en el caso de la alimentación de monogástricos debe ser, obligatoriamente, superior al 13% de MS (Ly, 2004).
Si bien la mayoría de las leguminosas presentan esta condición, la calidad de la proteína y su disponibilidad no son las adecuadas en todos los casos. Algunas de las dificultades más comunes son la elevada proporción de compuestos nitrogenados cíclicos, bases nitrogenadas y alcaloides, además de poseer una considerable fracción proteica unida a la pared celular, lo que la convierte en material nitrogenado poco asimilable para el organismo (García, 2003).
La cantidad de aminoácidos en la mayoría de los casos es adecuada; no obstante, en ocasiones algunas leguminosas no contienen suficientes aminoácidos esenciales o su relación es deficiente; otras presentan aminoácidos no proteicos, los que constituyen marcadores taxonómicos de esta familia, y pueden causar intoxicaciones severas cuando los porcentajes de inclusión en las dietas sobrepasan los niveles que el metabolismo animal puede asimilar en el proceso de detoxificación que tiene lugar en el hígado (Ramos, Frutos, Giráldez y Mantecón, 1998).
Los niveles fibrosos se encuentran en un rango aceptable para algunas de las especies monogástricas, pero en ocasiones la relación lignina-celulosa, la estructura secundaria o terciaria de la fibra, las propiedades físicas, la conformación espacial y los requerimientos fibrosos específicos para cada tipo de animal, son elementos muy variables con los cuales se deben realizar análisis cuidadosos para la inclusión en la dieta de una especie u otra (Galindo, Delgado, Pedraza y García, 2004).
Aunque los contenidos de minerales, fundamentalmente los macronutrientes, se encuentran de forma abundante en la mayoría de las leguminosas, estas presentan concentraciones extremadamente variables de micronutrientes como el Mn, Cu, Fe, Co, Ni, S, Se y Cd, que realizan funciones primordiales en el metabolismo enzimático por formar parte de cofactores importantes (Savón, Gutiérrez, Scull y Ojeda, 2005).
Las leguminosas, en sentido general, muestran apreciables contenidos de fósforo (P) total, pero en la mayoría de los casos se encuentra en forma de fitatos, compuestos cíclicos que pueden llegar a formar más del 60% del P total y además pueden absorber por intercambio catiónico otros elementos importantes que se convierten también en minerales no asimilables para el animal.
Otras especies pueden contener elevadas concentraciones de sales en forma de quelatos a partir de ácidos dicarboxílicos de dos a cinco miembros, como es el caso de los oxalatos de Ca y Mg en el género Acacia (Kumar, 1992).
En la tabla 1 se muestran algunos indicadores químicos importantes en la alimentación de los monogástricos.

1.1 Metabolitos secundarios y factores tóxicos presentes en las leguminosas.

Las leguminosas, como familia botánica, constituyen las especies mejor adaptadas en el reino vegetal, por lo que su nivel de especialización también está reflejado en la cantidad y diversidad de compuestos químicos que derivan del metabolismo secundario y que son sintetizados por las células como defensa ante los herbívoros, las plagas y las enfermedades foliares (Valdés y Balbín, 2000).
Estas estructuras suelen ser extremadamente diversas y varían, fundamentalmente, con las especies, las variedades, la edad de rebrote y las condiciones ambientales (García y Ojeda, 2004a).
En la tabla 2 se muestra la distribución de los metabolitos secundarios más comunes presentes en la familia Leguminosae.

Por otra parte, la repercusión fisiológica en los animales monogástricos es más dependiente de las características químicas de los compuestos de la dieta que en el caso de los rumiantes, ya que en estos últimos las estructuras básicas de los metabolitos secundarios son al menos metabolizadas parcialmente a nivel ruminal.
De forma similar a la clasificación para el caso de los rumiantes, los compuestos secundarios se pueden dividir en tres agrupaciones: los potencialmente tóxicos, los protóxicos y los inocuos, según el mecanismo de acción toxicológico (Marles y Farnsworth, 1995).
Independientemente de esta clasificación, de forma indistinta, los factores antinutricionales (FANs) no necesariamente tienen que causar problemas de toxicidad y viceversa, por lo que en ocasiones en la literatura se encuentran referidos ambos términos para describir acciones detrimentales conjuntas, no siempre definidas correctamente en el marco nutricional. Un ejemplo concreto en ese sentido lo constituyen las clasificaciones propuestas por Ojeda (1996) y Delgado (1998).

1.2 Toxinas naturales, estructuras y propiedades.

Después de muchos años de estudios fitoquímicos, farmacéuticos y clínicos, ya se conocen al menos algunas estructuras químicas que se encuentran muy diseminadas en el reino vegetal y presentan una probada toxicidad clásica.
Desde el punto de vista tóxico para los monogástricos, entre los compuestos mejor estudiados (por su diversidad y distribución en la familia Leguminosae) se encuentran los polifenoles y los compuestos nitrogenados de naturaleza no proteica, miembros con las mayores potencialidades tóxicas (García y Ojeda, 2004b).
El primer grupo está formado por los taninos y las cumarinas, ambos de estructuras ampliamente diseminadas en estas plantas, los primeros comunes en Mimosoide y las segundas en Faboide; mientras que la segunda agrupación está constituida por los alcaloides y los aminoácidos no proteicos.
En la última década ha sido muy común encontrar reportes que describen cuadros toxicológicos en las aves, los cerdos, los caballos y los conejos alimentados con dietas basadas en plantas taníferas (Mueller-Harvey y Mc Allan, 1992), no así en el caso de las cumarinas, debido quizás a que las concentraciones de estas son inferiores si se comparan con los niveles de los taninos (García, 2003).
Por otra parte, muchos metabolitos secundarios paralelamente desencadenan trastornos nutricionales, por constituir FANs, y a su vez provocan cuadros tóxicos severos después de su ingestión por vía oral.
La figura 1 muestra la estructura básica de algunos taninos condensados presentes en las leguminosas y que constituyen, paralelamente, FANs y agentes tóxicos importantes, en sentido general.
Por su parte, los alcaloides y los aminoácidos no proteicos han causado innumerables reacciones tóxicas en condiciones contrastantes (Sotelo, 1997).
La acción nociva de los taninos radica, desde el punto de vista toxicológico, en la imposibilidad de la oxidación cuantitativa de los grupos hidróxilos (-OH) por parte de las enzimas, debido a la complejidad estructural de las unidades polifenólicas, lo que causa daños irreparables en las membranas celulares, la obstrucción en el sistema nervioso periférico y el desbalance en la actividad enzimática.
Por su parte, las cumarinas presentes en las leguminosas poseen estructuras planas conjugadas muy estables, que les proporcionan un tiempo prolongado de vida media en el organismo si las concentraciones en la biomasa comestible son notables. Interfieren activamente en el proceso de la coagulación sanguínea, por la acción directa en los factores VII, IX y X, y en la conversión de protrombina a trombina. La figura 2 muestra la estructura clásica del patrón piránico de una cumarina con propiedades tóxicas severas.

Otras cumarinas causan fototoxicidad, efecto que se refuerza en presencia de la luz ultravioleta por reacciones alérgicas no bien estudiadas.
La alergenicidad es otro aspecto de la toxicidad típica de las cumarinas que no es revelado por las pruebas regulares de toxicidad aguda; sin embargo, son riesgos significativos en el uso de las plantas, especialmente cuando se utilizan miembros de las Amarcadiaceae (Urushiol), Asteraceae (Tiofenos, Sesquiterpen lactona), Hypericaceae (Hipericina) y Apiaceae (Furanocumarinas). Por tal motivo, Lampe y McCann (1985) han tabulado muchas de las plantas leguminosas de las consideradas como causantes de estos problemas, teniendo en cuenta también la mutagenicidad del compuesto en cuestión.
Los aminoácidos no proteicos y los alcaloides son metabólicamente estables y la acidez estomacal no los transforma cuantitativamente, por lo que causan daño al sistema nervioso central, expresado en la descoordinación locomotiva, la falta de apetito, la alopecia, la anemia y los vómitos ocasionales como mecanismo inmediato de defensa del organismo (Ojeda, 1996). En el caso de los aminoácidos y los péptidos de naturaleza no proteica, las enzimas proteolíticas no pueden degradar los radicales acompañantes al carbono-ã, ocasionando la absorción intestinal de entidades moleculares no degradadas en su totalidad. Dichas cadenas carbonadas pasan al torrente sanguíneo y después son parcialmente eliminadas en el hígado. No obstante, en muchas ocasiones estos compuestos no son reconocidos por las enzimas encargadas de llevar a cabo los mecanismos hepáticos de detoxificación. En este sentido, la figura 3 muestra la estructura de la Hipoglicina B, un ã-L-glutamil dipéptido de tipo ciclopropanoide, presente en Blighia sapida (Koening.) y responsable en los monogástricos de la enfermedad legendaria del vómito en Jamaica.

Una buena parte de los alcaloides presentan acentuadas propiedades tóxicas y son también muy diversos estructuralmente. La figura 4 muestra la estructura de un alcaloide secundario presente en la familia Leguminosae que ha causado trastornos digestivos e intoxicaciones ocasionales.

Los compuestos alcaloidales, en la mayoría de los casos, pasan por el tracto gastrointestinal sin alteraciones estructurales relevantes, con excepción de la conversión a su sal clorhídrica conjugada mediante la reacción de neutralización con el HCl estomacal.
Por otra parte, dada la gran diversidad de estructuras, las investigaciones toxicológicas han sido dirigidas hacia los metabolitos de mayor actividad. En la tabla 3 se muestra un resumen de los principales compuestos activos en toxicología alimentaria.

2. Características toxicológicas de las plantas leguminosas y sus vías de estudio

Si la mayoría de los componentes de las especies vegetales, en sentido general, han surgido a través de la coevolución de los compuestos químicos de defensa, entonces debe reconocerse que para la supervivencia de la planta fuente, la mejor estrategia es sintetizar una toxina no selectiva que detendrá a los herbívoros que la atacan sin tener en cuenta la especie animal. A menudo, el desarrollo de las ciencias afines con la toxicología a partir de plantas, no incluye el aumento de la potencia del producto natural principal porque ésta ha sido optimizada por millones de años de evolución; de ahí la peligrosidad en la ingestión de leguminosas poco conocidas, por lo que el análisis de la relación estructura-actividad tóxica es una herramienta esencial para poder realizar predicciones acertadas (Marles y Farnsworth, 1995).
Aproximadamente un tercio de las especies de leguminosas estudiadas se consideran tóxicas por los criterios in vitro, mientras que en las restantes su seguridad es incierta. En algunos casos, como la ingestión de la fruta de B. sapida, la toxicidad se expresa en parte como una profunda hipoglicemia. Muchas leguminosas empleadas para tratar enfermedades o de las que se ha demostrado experimentalmente que son hipoglicémicas, tienen efectos tóxicos no relacionados con su efecto deseado.
Aunque una larga historia del uso en la alimentación tradicional de una leguminosa pudiera sugerir que es relativamente no tóxica, esto debe confirmarse mediante una revisión profunda de la literatura y bioensayos experimentales apropiadamente controlados. Algunos de los reportes de toxicidad para las plantas se han derivado de estudios de caso, reportes del Centro de Control de Envenenamiento y de la Organización Mundial de la Salud (OMS).
Por otra parte, los estudios de toxicidad aguda son realizados mediante la inyección de extractos a roedores o experimentos con dietas basadas en la fuente tóxica, y en todos los casos no se relacionan con la toxicidad oral humana (Irwin, 1962).
Existen varios criterios de medición en cuanto a la actividad tóxica; los extractos se preparan de forma diferente y la mortalidad puede registrarse después de las 24 horas (Marderosian, Giller y Roia, 1976) o a los 7-14 días (Klassen, 1980). En estos estudios, una planta se considera tóxica si la dosis letal media (DL₅₀) por administración en los mamíferos es de 500 mg/kg de PV o menor.
La toxicidad es influida por la parte de la planta, el método de preparación, la vía de administración y el organismo de prueba. Por ejemplo, las hojas de Abrus precatorius (Linn.) se utilizan en la medicina tradicional, y las hojas y las raíces se han empleado para endulzar alimentos. Aunque las hojas y las raíces son relativamente no tóxicas y no mutagénicas (Choi, Hussain, Pezzuto, Kinghorn, Morton y Abrusides, 1989), las semillas contienen la glicoproteína Abrina, una de las más potentes de todas las toxinas botánicas conocidas, con una dosis letal mínima de 0,7 mg/kg de PV cuando es administrada a monogástricos. Las dosis subletales de Abrina son hipoglicémicas (Fodstad, Johannessen, Schjervent y Pihl, 1979), pero una sola semilla bien masticada puede ser fatal para un humano (Lampe y Mc Cann, 1985).
Cuando se calcula sobre la base de la dosis por peso corporal, los humanos son generalmente vulnerables con una dosis 1/10, de la que se ha demostrado que tiene el mismo efecto en animales monogástricos. Al calcular por unidad de área de superficie corporal, los efectos tóxicos en el hombre están usualmente dentro del mismo rango de dosificación que en los animales (Klassen, 1980). Mediante la alimentación oral, la cavidad peritoneal ofrece una gran superficie de absorción desde la cual los metabolitos entran a la circulación rápidamente. La relación dosis-respuesta puede ser bastante diferente; la absorción desde el tracto gastrointestinal está gobernada por una amplia variedad de factores, incluyendo la proporción del tóxico en la forma no ionizada, la presencia de otras fuentes de alimentos, el tiempo de vaciamiento gástrico, la descomposición del compuesto por los ácidos y las enzimas digestivas, la velocidad de difusión a través del epitelio gastrointestinal y el "efecto de primera entrada" de las enzimas metabolizadoras epiteliales y hepáticas (Mayer, Melmon y Gilman, 1980).
Debido a la cantidad de factores que influyen, una información más útil lo constituye el índice terapéutico, que se expresa generalmente como una proporción de la dosis letal media a la dosis efectiva media (DL₅₀/DE₅₀), o el factor de seguridad cierto (DL₁/DE₉₉). Sin embargo, dicha información está pocas veces disponible para las leguminosas, que no son bien conocidas por la farmacología moderna.
Varias líneas de investigación han conducido, de una u otra forma, a la determinación de la toxicidad de las leguminosas en los animales monogástricos. Los estudios farmacológicos para la detección de los metabolitos naturales con actividad biológica en los humanos han utilizado monogástricos de laboratorio para conocer sus propiedades; de forma similar se ha procedido en los estudios de secuenciación de mecanismos antigénicos, alérgicos y modulaciones para el tratamiento de la diabetes y la hipercolesterolemia (Marles y Farnsworth, 1995).
Independientemente de que las pruebas bioquímicas informadas en la literatura científica se han desarrollado en condiciones diferentes, el resultado ha indicado la toxicidad o inocuidad de la leguminosa utilizada, ya que en investigaciones preliminares para cada fuente de alimento se han tenido en cuenta los dos principales factores de toxicidad: la estructura química específica y su concentración en el tejido vegetal.
Después de la realización de varios estudios que han tenido en cuenta factores tanto de la dieta como de los animales, se ha llegado a la conclusión de que, en condiciones prácticas, el efecto negativo de los compuestos tóxicos presentes en las leguminosas para la alimentación de los monogástricos solamente se puede combatir con la selección minuciosa de la fuente o su combinación con otros materiales, con el objetivo de diluir la concentración de los metabolitos perjudiciales, ya que los pretratamientos a la fuente de alimento encarecen su utilización.
Otro aspecto que debe considerarse es que no solamente las leguminosas contienen FANs o tóxicos, aunque en ellas existe una mayor variabilidad en cuanto a los grupos funcionales presentes y elevadas concentraciones; también se han informado intoxicaciones severas de animales (en condiciones naturales) que han consumido especies de otras familias botánicas, tales como: Anacandaceae, Rosaceae y Myrtaceae (Ramos et al., 1998).
La tabla 4 muestra la presencia de compuestos potencialmente tóxicos en la región aérea de algunos árboles de interés.

A modo de resumen y con el propósito de brindarle al lector información práctica acerca de la toxicidad real de las leguminosas mejor estudiadas en la últimos años (tabla 5 a y b), se recopilaron los resultados del Centro de Control de Envenamientos de los Estados Unidos, la OMS y varios trabajos desarrollados en este campo en disímiles regiones del mundo (Lampe y Mc Cann, 1985).
Del total de las especies tabuladas, el 39% corresponden a plantas tóxicas, el 37% a no tóxicas y el 24% han mostrado datos contradictorios, lo que demuestra la elevada diversidad que presentan las leguminosas y las diferencias toxicológicas entre los géneros de cada familia.
Teniendo en cuenta la parte de la planta que se ha investigado, del total de los reportes los mayores porcentajes corresponden a la planta entera, la parte aérea y las semillas, con 31, 26 y 25%, respectivamente, zonas que por su naturaleza contienen la mayor parte de la toxicidad específica.

CONCLUSIONES

Si bien es una realidad que las leguminosas constituyen una fuente de alimento importante por sus características químicas y su elevado valor nutricional, debe tenerse en cuenta su posible potencial tóxico en la alimentación de los animales monogástricos, independientemente de que la presencia de metabolitos secundarios en la biomasa comestible no es una condición suficiente (ni necesaria en algunos casos) para que la salud animal se vea afectada por esa causa.
Dada la inmensa diversidad de estructuras, grupos químicos y disímiles factores que influyen en la variación de las concentraciones de los compuestos secundarios, es imprescindible conocer al menos las características primordiales de la fuente arbórea que se utilizará, con el propósito de tener una idea de los FANs y/o tóxicos presentes, así como sus concentraciones. Estos elementos ayudarán a trazar estrategias de alimentacion viables y a lograr un mayor aprovechamiento de los nutrimentos por parte del animal.
Las investigaciones sobre el efecto, tanto tóxico como antinutricional, de las plantas leguminosas en la alimentación de los monogástricos, aún son insuficientes para poder aseverar cuáles son las concentraciones críticas para los principales grupos de metabolitos en los tipos de animales; no obstante, el consenso generalizado tiende a plantear que entre 0,5-2,5% MS de metabolitos con potencialidad tóxica media o elevada, es suficiente para desencadenar trastornos en los animales cuyo sistema digestivo sea de tipo enzimático simple.
Estas investigaciones deben continuarse para poder confeccionar tablas con información antinutricional y toxicológica, que sirvan como herramienta a los profesionales y técnicos que trabajan en el campo de la alimentación animal en el trópico.

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

1. Choi, Y.H.; Hussain, R.A.; Pezzuto, J.M.; Kinghorn, A.D.; Morton, J.F. & Abrusides, A.D. Four novel sweet tasting triterpene glycosides from the leaves of Abrus precatorius. J. Nat. Prod. 52:1118.1989

2. Delgado, E.J. Factores antinutricionales. Curso de fisiología digestiva. ICA. La Habana, Cuba. p. 2. 1998

3. Fodstad, Ø.; Johannessen, J.V.; Schjervent, L. & Pihl, A. Toxicity of Abrin and Ricin in mice and dogs. J. Toxicol. Envir. Health. 1073. 1979

4. Galindo, Juana; Delgado, Denia; Pedraza, R. & García, D.E. Efecto de árboles, arbustos y leguminosas en la ecología y fisiología ruminal. [cd rom]. Memorias VI Taller Internacional Silvopastoril "Los árboles y arbustos en la ganadería tropica". EEPF "Indio Hatuey". Matanzas, Cuba. 2004

5. García, D.E. Evaluación de los principales factores que influyen en la composición fitoquímica de Morus alba (Linn.). Tesis presentada en opción al título de Máster en Pastos y Forrajes. EEPF "Indio Hatuey", Matanzas, Cuba. 97 p . 2003

6. García, D.E. & Ojeda, F. Evaluación de los principales factores que influyen en la composición fitoquímica de Morus alba (Linn.). II. Polifenoles totales. Pastos y Forrajes. 27:59. 2004a

7. García, D.E. & Ojeda, F. Evaluación de los principales factores que influyen en la composición fitoquímica de Morus alba (Linn.). III. Flavonoides totales. Pastos y Forrajes 27:267 . 2004b

8. Irwin, S. Drug screening and evaluative procedure. Science. 136:123. 1962

9. Klassen, C.D. Principles of toxicology. In: Goodman and Gilman´s the pharmaceutical base of therapeutic. 6th ed (Eds. Gilman, L.S.; Goodman, A. & Gilman, E.). Mc Millan Publishing Co., Inc. New York, USA. p. 1602. 1980

10. Kumar, R. Antinutritional factors. The potential risks of toxicity and the methods to alleviate them. In: Legumes trees and other fodder trees as protein source for livestock. (Eds. A.W. Speedy & P.L. Pugliese.). FAO. Animal Production and Health Paper. No. 102. p. 145. 1992

11. Lampe, K.F. & Mc Cann, M.A. AMA Handbook of poisonous and injurious plant. American Medical Association. Chicago, USA. 500 p.1985

12. Ly, J. Uso del follaje de árboles tropicales en la alimentación porcina. [cd rom]. Memorias VI Taller Internacional Silvopastoril "Los árboles y arbustos en la ganadería tropical". EEPF "Indio Hatuey". Matanzas, Cuba. 2004

13. Marderosian De, A.H.; Giller, F.B. & Roia, F.C. Phytochemical and toxicological screening of household ornamental plant potentially toxic to humam. J. Toxicol. Envir. Health. 939. 1976

14. Marles, R.J. & Farnsworth, N.R. Antidiabetic plants and their active constituents. Phytomedicine. 2:137. 1995

15. Mayer, S.E.; Melmon, K.L. & Gilman, A.G. Goodman and Gilman´s the pharmaceutical base of therapeutic. Introduction: the dynamic of drug absortion, distribution and elimination. (mimeo) p. 1. 1980

16. Mueller-Harvey, Irene & Mc Allan, A.B. Tannins. Their biochemistry and nutritional properties. In: Advances in plant cell biochemistry and biotechnology I. Morrison London IM:JAI Press Ltd, London, U.K. p. 151. 1992

17. Ojeda, F. Factores antinutricionales presentes en los árboles forrajeros. Diplomado en Silvopastoreo. EEPF "Indio Hatuey". Matanzas, Cuba. 1996

18. Ramos, G.; Frutos, P.; Giráldes, F.J. & Mantecón, A.R. Los compuestos secundarios de las plantas en la nutrición de los herbívoros. Arch. Zootec. 47:597. 1998

19. Savón, Lourdes; Gutiérrez, Odilia; Ojeda, F. & Scull, Idania. Harinas de follajes tropicales: una alternativa potencial para la alimentación de especies monogástricas. Pastos y Forrajes. 28 (1):69. 2004

20. Sotelo, Ángela. Constituents of wild food plants. In: Functionality of food phytochemicals. Johns & Romeo. New York, USA. p. 89. 1997

21. Valdés, R. & Balbín, María Irene. Curso de fisiología y bioquímica vegetal. UNAH. La Habana,Cuba.89p.2000

Recibido el 3 de enero del 2005
Aceptado el 7 de septiembre del 2005